Биомаркеры опухолевого микроокружения при раке молочной железы
https://doi.org/10.17650/1726-9784-2023-22-1-19-27
Аннотация
Рак молочной железы является наиболее частой нозологией в структуре женской онкологической заболеваемости. Опухолевая структура при раке молочной железы характеризуется не только морфологической гетерогенностью опухолевых клеток, но и высокой степенью гетерогенности опухолевого микроокружения, включающего клетки иммунной системы, элементы клеточного матрикса и другие компоненты, которые могут оказывать проонкогенное и противоонкогенное действие. Таким образом, применение персонализированных подходов для выбора наиболее эффективных протоколов терапии рака молочной железы невозможно без комплексного исследования целевых онкомаркеров и биомаркеров клеточного микроокружения.
Цель работы – систематизировать данные о биомаркерах опухолевого микроокружения и провести оценку прогностической ценности исследования биомаркеров опухолевого микроокружения при раке молочной железы. Биомаркеры опухолевого микроокружения являются важным прогностическим фактором. Молекулярно-генетический анализ профиля таких биомаркеров, а также иммуногистохимические исследования взаимного расположения клеток опухоли и опухолевого микроокружения могут использоваться для высокоточной онкодиагностики и для подбора эффективной персонализированной терапии при раке молочной железы. Необходимость такого широкого комплексного исследования определяется пластичностью клеток микроокружения опухоли, которые могут как поддерживать опухолевый рост, блокировать иммунный ответ и обеспечивать резистентность к лекарственным препаратам, так и проявлять противоопухолевую активность.
В настоящем обзоре проанализированы ключевые элементы микроокружения опухоли, встречающиеся при раке молочной железы, примеры взаимодействия опухолевых клеток с микроокружением, данные прогностической и диагностической ценности биомаркеров микроокружения опухоли. Показано, что микроокружение опухоли влияет на образование лекарственной устойчивости и эффективность различных методов терапии рака молочной железы.
Об авторах
П. М. СоколовРоссия
Россия, 115409 Москва, Каширское шоссе, 31
А. В. Караулов
Россия
Россия, 119992 Москва, ул. Трубецкая, 8, стр. 2
А. В. Суханова
Франция
Франция, 51100 Реймс, ул. Когнак Жэ, 51
И. Р. Набиев
Россия
Игорь Руфаилович Набиев
Россия, 119992 Москва, ул. Трубецкая, 8, стр. 2
Франция, 51100 Реймс, ул. Когнак Жэ, 51
Список литературы
1. Sung H., Ferlay J., Siegel R.L. et al. Global cancer statistics 2020: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA Cancer J Clin 2021;71(3):209–49. DOI: 10.3322/caac.21660
2. Клинические рекомендации. Рак молочной железы. Министерство здравоохранения Российской Федерации, 2021. Доступно по: https://oncology-association.ru/wpcontent/uploads/2021/02/rak-molochnoj-zhelezy-2021.pdf.
3. Hanker A.B., Sudhan D.R., Arteaga C.L. Overcoming endocrine resistance in breast cancer. Cancer Cell 2020;37(4):496–513. DOI: 10.1016/j.ccell.2020.03.009
4. Wang R., Zhu Y., Liu X. et al. The clinicopathological features and survival outcomes of patients with different metastatic sites in stage IV breast cancer. BMC Cancer 2019;19(1):1091. DOI: 10.1186/s12885-019-6311-z
5. Caswell-Jin J.L., Lorenz C., Curtis C. Molecular heterogeneity and evolution in breast cancer. Ann Rev Cancer Biol 2021;5(1):79–94. DOI: 10.1146/annurev-cancerbio-060220-014137
6. Lundgren C., Bendahl P.-O., Ekholm M. et al. Tumourinfiltrating lymphocytes as a prognostic and tamoxifen predictive marker in premenopausal breast cancer: data from a randomized trial with long-term follow-up. Breast Cancer Res 2020;22(1):140. DOI: 10.1186/s13058-020-01364-w
7. Hu Q., Hong Y., Qi P. et al. Atlas of breast cancer infiltrated B-lymphocytes revealed by paired single-cell RNA-sequencing and antigen receptor profiling. Nat Commun 2021;12(1):2186. DOI: 10.1038/s41467-021-22300-2
8. Zhao X., Qu J., Sun Y. et al. Prognostic significance of tumorassociated macrophages in breast cancer: a meta-analysis of the literature. Oncotarget 2017;8(18):30576–86. DOI: 10.18632/oncotarget.15736
9. Soto-Perez-de-Celis E., Chavarri-Guerra Y., Leon-Rodriguez E., Gamboa-Dominguez A. Tumor-associated neutrophils in breast cancer subtypes. Asian Pac J Cancer Prev 2017;18(10):2689–93. DOI: 10.22034/apjcp.2017.18.10.2689
10. Szpor J., Streb J., Glajcar A. et al. Dendritic cells are associated with prognosis and survival in breast cancer. Diagnostics (Basel) 2021;11(4):702. DOI: 10.3390/diagnostics11040702
11. Galván Morales M.A., Barrera Rodríguez R., Santiago Cruz J.R., Teran L.M. Overview of new treatments with immunotherapy for breast cancer and a proposal of a combination therapy. Molecules 2020;25(23):5686. DOI: 10.3390/molecules25235686
12. Palazón-Carrión N., Jiménez-Cortegana C., Sánchez-León M.L. et al. Circulating immune biomarkers in peripheral blood correlate with clinical outcomes in advanced breast cancer. Sci Rep 2021;11(1):14426. DOI: 10.1038/s41598-021-93838-w
13. Petitprez F., Meylan M., de Reyniès A. et al. The tumor microenvironment in the response to immune checkpoint blockade therapies. Front Immunol 2020;11:784. DOI:10.3389/fimmu.2020.00784
14. Hachim M.Y., Hachim I.Y., Talaat I.M. et al. M1 polarization markers are upregulated in basal-like breast cancer molecular subtype and associated with favorable patient outcome. Front Immunol 2020;11:560074. DOI: 10.3389/fimmu.2020.560074
15. Bobrie A., Massol O., Ramos J. et al. Association of CD206 protein expression with immune infiltration and prognosis in patients with triple-negative breast cancer. Cancers (Basel) 2022;14(19):4829. DOI: 10.3390/cancers14194829
16. Klingen T.A., Chen Y., Aas H. et al. Tumor-associated macrophages are strongly related to vascular invasion, nonluminal subtypes, and interval breast cancer. Hum Pathol 2017;69:72–80. DOI: 10.1016/j.humpath.2017.09.001
17. Karthaus N., Torensma R., Tel J. Deciphering the message broadcast by tumor-infiltrating dendritic cells. Am J Pathol 2012;181(3):733–42. DOI: 10.1016/j.ajpath.2012.05.012
18. Buisseret L., Garaud S., de Wind A. et al. Tumor-infiltrating lymphocyte composition, organization and PD-1/ PD-L1 expression are linked in breast cancer. Oncoimmunology 2017;6(1):e1257452. DOI: 10.1080/2162402x.2016.1257452
19. Duan Q., Zhang H., Zheng J., Zhang L. Turning cold into hot: firing up the tumor microenvironment. Trends Cancer 2020;6(7):605–18. DOI: 10.1016/j.trecan.2020.02.022
20. Caparica R., Bruzzone M., Agostinetto E. et al. Tumourinfiltrating lymphocytes in non-invasive breast cancer: A systematic review and meta-analysis. Breast (Edinburgh) 2021;59:183–92. DOI: 10.1016/j.breast.2021.07.007
21. Wang Z.Q., Milne K., Derocher H. et al. CD103 and intratumoral immune response in breast cancer. Clin Cancer Res 2016;22(24):6290–7. DOI: 10.1158/1078-0432.ccr-16-0732
22. Savas P., Virassamy B., Ye C. et al. Single-cell profiling of breast cancer T cells reveals a tissue-resident memory subset associated with improved prognosis. Nat Med 2018;24(7):986–93. DOI: 10.1038/s41591-018-0078-7
23. Frazao A., Messaoudene M., Nunez N. et al. CD16+NKG2Ahigh natural killer cells infiltrate breast cancer-draining lymph nodes. Cancer Immunol Res 2019;7(2):208–18. DOI: 10.1158/2326-6066.cir-18-0085
24. Wang R., Jaw J.J., Stutzman N.C. et al. Natural killer cellproduced IFN-γ and TNF-α induce target cell cytolysis through up-regulation of ICAM-1. J Leukoc Biol 2012;91(2):299–309. DOI: 10.1189/jlb.0611308
25. Nersesian S., Schwartz S.L., Grantham S.R. et al. NK cell infiltration is associated with improved overall survival in solid cancers: a systematic review and meta-analysis. Transl Oncol 2021;14(1):100930. DOI: 10.1016/j.tranon.2020.100930
26. Poropatich K., Dominguez D., Chan W.C. et al. OX40+ plasmacytoid dendritic cells in the tumor microenvironment promote antitumor immunity. J Clin Invest 2020;130(7):3528–42. DOI: 10.1172/jci131992
27. Sharonov G.V., Serebrovskaya E.O., Yuzhakova D.V. et al. B cells, plasma cells and antibody repertoires in the tumour microenvironment. Nat Rev Immunol 2020;20(5):294–307. DOI: 10.1038/s41577-019-0257-x
28. Sakaguchi A., Horimoto Y., Onagi H. et al. Plasma cell infiltration and treatment effect in breast cancer patients treated with neoadjuvant chemotherapy. Breast Cancer Res 2021;23(1):99. DOI: 10.1186/s13058-021-01477-w
29. Qin G., Wang X., Ye S. et al. NPM1 upregulates the transcription of PD-L1 and suppresses T cell activity in triple-negative breast cancer. Nat Commun 2020;11(1):1669. DOI: 10.1038/s41467-020-15364-z
30. Johansson A.L.V., Trewin C.B., Hjerkind K.V. et al. Breast cancer-specific survival by clinical subtype after 7 years follow-up of young and elderly women in a nationwide cohort. Int J Cancer 2019;144(6):1251–61. DOI: 10.1002/ijc.31950
31. Yersal O., Barutca S. Biological subtypes of breast cancer: prognostic and therapeutic implications. World J Clin Oncol 2014;5(3):412–24. DOI: 10.5306/wjco.v5.i3.412
32. Hurvitz S.A., McAndrew N.P., Bardia A. et al. A careful reassessment of anthracycline use in curable breast cancer. NPJ Breast Cancer 2021;7(1):134. DOI: 10.1038/s41523-021-00342-5
33. Saraiva D.P., Correia B.F., Salvador R. et al. Circulating low density neutrophils of breast cancer patients are associated with their worse prognosis due to the impairment of T cell responses. Oncotarget 2021;12(24):2388–403. DOI: 10.18632/oncotarget.28135
34. Khalaf K., Hana D., Chou J.T.-T. et al. Aspects of the tumor microenvironment involved in immune resistance and drug resistance. Front Immunol 2021;12:656364. DOI: 10.3389/fimmu.2021.656364
35. Castells M., Thibault B., Delord J.P., Couderc B. Implication of tumor microenvironment in chemoresistance: tumorassociated stromal cells protect tumor cells from cell death. Int J Mol Sci 2012;13(8):9545–71. DOI: 10.3390/ijms13089545
36. Dauer P., Nomura A., Saluja A., Banerjee S. Microenvironment in determining chemo-resistance in pancreatic cancer: neighborhood matters. Pancreatology 2017;17(1):7–12. DOI: 10.1016/j.pan.2016.12.010
37. Tang N., Wang L., Esko J. et al. Loss of HIF-1alpha in endothelial cells disrupts a hypoxia-driven VEGF autocrine loop necessary for tumorigenesis. Cancer Cell 2004;6(5):485–95. DOI: 10.1016/j.ccr.2004.09.026
38. Taflin C., Favier B., Baudhuin J. et al. Human endothelial cells generate Th17 and regulatory T cells under inflammatory conditions. Proc Natl Acad Sci U S A 2011;108(7):2891–96. DOI: 10.1073/pnas.1011811108
39. Komarova S., Kawakami Y., Stoff-Khalili M.A. et al. Mesenchymal progenitor cells as cellular vehicles for delivery of oncolytic adenoviruses. Mole Cancer Ther 2006;5:755–66. DOI: 10.1158/1535-7163.mct-05-033427
40. Chen L., Tredget E.E., Wu P.Y., Wu Y. Paracrine factors of mesenchymal stem cells recruit macrophages and endothelial lineage cells and enhance wound healing. PloS One 2008;3(4):e1886. DOI: 10.1371/journal.pone.0001886
41. Aldinucci D., Colombatti A. The inflammatory chemokine CCL5 and cancer progression. Mediators Inflamm 2014;2014:292376. DOI: 10.1155/2014/292376
42. Kuperwasser C., Chavarria T., Wu M. et al. Reconstruction of functionally normal and malignant human breast tissues in mice. Proc Natl Acad Sci U S A 2004;101(14):4966–71. DOI: 10.1073/pnas.0401064101
43. Takahashi H., Sakakura K., Kudo T. et al. Cancer-associated fibroblasts promote an immunosuppressive microenvironment through the induction and accumulation of protumoral macrophages. Oncotarget 2017;8(5):8633–47. DOI: 10.18632/oncotarget.14374
44. Zhou B.-B.S., Zhang H., Damelin M. et al. Tumour-initiating cells: challenges and opportunities for anticancer drug discovery. Nat Rev Drug Discov 2009;8(10):806–23. DOI: 10.1038/nrd2137
45. Boyd A.S.; Rodrigues N.P. Stem cells cycle toward immune surveillance. Immunity 2018;48(2):187–90. DOI: 10.1016/j.immuni.2018.02.006
46. Jiang E., Yan T., Xu Z., Shang Z. Tumor microenvironment and cell fusion. Biomed Res Int 2019;2019:5013592. DOI: 10.1155/2019/5013592
47. Solinas G., Germano G., Mantovani A., Allavena P. Tumorassociated macrophages (TAM) as major players of the cancerrelated inflammation. J Leukoc Biol 2009;86(5):1065–73. DOI: 10.1189/jlb.0609385
48. Haqqani A.S., Sandhu J.K., Birnboim H.C. Expression of interleukin-8 promotes neutrophil infiltration and genetic instability in mutatect tumors. Neoplasia 2000;2(6):561–8. DOI: 10.1038/sj.neo.7900110
49. Bharadwaj U., Li M., Zhang R. et al. Elevated interleukin-6 and G-CSF in human pancreatic cancer cell conditioned medium suppress dendritic cell differentiation and activation. Cancer Res 2007;67(11):5479–88. DOI: 10.1158/0008-5472.can-06-3963
50. Wilson E.B., El-Jawhari J.J., Neilson A.L. et al. Human tumour immune evasion via TGF-β blocks NK cell activation but not survival allowing therapeutic restoration of anti-tumour activity. PloS One 2011;6(9):e22842. DOI: 10.1371/journal.pone.0022842
51. Olkhanud P.B., Damdinsuren B., Bodogai M. et al. Tumorevoked regulatory B cells promote breast cancer metastasis by converting resting CD4+ T cells to T-regulatory cells. Cancer Res 2011;71(10):3505–3515. DOI: 10.1158/0008-5472.can-10-4316
52. Fujimura T., Kambayashi Y., Aiba S. Crosstalk between regulatory T cells (Tregs) and myeloid derived suppressor cells (MDSCs) during melanoma growth. Oncoimmunology 2012;1(8):1433–4. DOI: 10.4161/onci.21176
53. Lu H., Clauser K.R., Tam W.L. et al. A breast cancer stem cell niche supported by juxtacrine signalling from monocytes and macrophages. Nat Cell Biol 2014;16(11):1105–17. DOI: 10.1038/ncb3041
54. Li I., Nabet B.Y. Exosomes in the tumor microenvironment as mediators of cancer therapy resistance. Mol Cancer 2019;18(1):32. DOI: 10.1186/s12943-019-0975-5
Рецензия
Для цитирования:
Соколов П.М., Караулов А.В., Суханова А.В., Набиев И.Р. Биомаркеры опухолевого микроокружения при раке молочной железы. Российский биотерапевтический журнал. 2023;22(1):19-27. https://doi.org/10.17650/1726-9784-2023-22-1-19-27
For citation:
Sokolov P.M., Karaulov A.V., Sukhanova A.V., Nabiev I.R. Tumor microenvironment biomarkers in breast cancer. Russian Journal of Biotherapy. 2023;22(1):19-27. (In Russ.) https://doi.org/10.17650/1726-9784-2023-22-1-19-27