Preview

Российский биотерапевтический журнал

Расширенный поиск

Роль стволовых опухолевых клеток в развитии лекарственной резистентности меланомы

https://doi.org/10.17650/1726-9784-2019-18-2-6-14

Полный текст:

Аннотация

Несмотря на то, что меланома кожи относится к опухолям наружных локализаций, она является лидером по онкологической смертности во многих странах мира. Раннее метастазирование меланомы даже при начальных стадиях опухолевого процесса свидетельствует о высоком злокачественном потенциале опухоли. Более того, метастатическая меланома нередко устойчива к режимам лекарственной терапии, что является существенной проблемой на сегодняшний день. Агрессивность течения меланомы, ее устойчивость к противоопухолевым препаратам связывают с наличием популяции опухолевых стволовых клеток, для которых характерны нарушения регуляции сигнальных путей и аберрантные фенотипы. Формированию опухолевых стволовых клеток способствует их микроокружение. Поверхностные маркеры, экспрессируемые опухолевыми стволовыми клетками, включают в себя белки-транспортеры – медиаторы лекарственной резистентности. Изучение микроокружения, активности экспрессируемых антигенных детерминат позволяет понять процессы формирования резистентности и разработать стратегии ее преодоления. В статье приводится анализ современных данных литературы о значимости опухолевых стволовых клеток в развитии лекарственной резистентности меланомы.

Об авторах

С. В. Чулкова
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России; ФГБОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н. И. Пирогова» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24;  117997 Москва, ул. Островитянова, 1а.


И. Г. Маркина
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24.


О. А. Чернышева
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24.


Н. В. Грищенко
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24.


А. С. Антипова
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24.


К. С. Титов
ГБУЗ «Московский клинический научно-практический центр им. А. С. Логинова Департамента здравоохранения г. Москвы».
Россия

111123 Москва, ш. Энтузиастов, 86.



Д. А. Рябчиков
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24.


А. В. Егорова
ФГБОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н. И. Пирогова» Минздрава Россиид
Россия
117997 Москва, ул. Островитянова, 1а.


Д. Р. Насхлеташвили
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24.


Н. Н. Тупицын
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Блохина» Минздрава России.
Россия
115478 Москва, Каширское ш., 24.


Список литературы

1. Karimkhani C.; Green A.C.; Nijsten T. et al. The global burden of melanoma: results from the Global Burden of Disease study 2015. Br J Dermatol 2017;177(1): 134-40. DOI: 10.1111/bjd.15510.

2. Jain D.; Singh T.; Kumar N. Daga M.K. Metastatic malignant melanoma in bone marrow with occult primary site — a case report with review of literature. Diagn Pathol 2007;2:38. DOI: 10.1186/1746-1596-2-38.

3. Hieken T.J.; Grotz T.E.; Comfere N.I. et al. the effect of the AJCC 7th edition change in T1 melanoma substaging on national utilization and outcomes of sentinel lymph node biopsy for thin melanoma. Melanoma Res 2015;25(2):157—63. DOI: 10.1097/CMR.0000000000000143.

4. Balch C.M.; Soong S.J.; Gershenwald J.E. et al. Prognostic Factors Analysis of 17;600 Melanoma Patients: Validation of the American Joint Committee on Cancer Melanoma Staging System. J Clin Oncol 2001;19(16):3622—34. DOI: 10.1200/JCO.2001.19.16.3622.

5. Holderfield M.; Deuker M.M.; McCormick F.; McMahon M. Targeting RAF kinases for cancer therapy: BRAF- mutated melanoma and beyond. Nat. Rev. Cancer 2014;14(7):455—67. DOI: 10.1038/nrc3760.

6. American Cancer Society. Cancer Fact and Figures 2015. https://www.cancer. org/research/cancer-facts-statistics/all- cancer-facts-figures/cancer-facts- figures-2015.html

7. Trotter S.C.; Sroa N.; Winkelmann R.R. et al. A Global Review of Melanoma Follow-up Guidelines. J Clin Aesthet Dermatol 2013;6(9):18—26.

8. Biddle A.; Mackenzie I.C. Cancer stem cells and EMT in carcinoma. Cancer Metastasis Rev 2012. DOI:10.1007/s10555-012-9345-0.

9. El-Khattouti A.; Selimovic D.; Haikel Y. et al. Identification and analysis of CD133(+) melanoma stem-like cells conferring resistance to taxol: An insight into the mechanisms of their resistance and response. Cancer Lett 2014;343:123-33. DOI: 10.1016/j.canlet.2013.09.024.

10. Титов К.С.; Барышникова М.А.; Казаков А.В. и др. Прогностическое значение стволовых клеток опухоли и экспрессии ALK у пациентов с пер-вичной меланомой кожи. Практиче-ская онкология 2019;20(1):72—9. DOI: 10.31917/2001072. [Titov K.S.; Baryshnikova M.A.; Kazakov A.M. Prognostic significance of stem cells tumors and ALK expression in patients with primary skin melanoma. Prakticheskaya oncologiya = Practical oncology 2019;20(1): 72—9. (In Russ.)].

11. Zhang X.; Cheng X.; La Y. et al. Salmonella VNP20009-mediated RNA interference of ABCB5 moderated chemoresistance of melanoma stem cell and suppressed tumor growth more potently. Oncotarget 2016;7(12):14940—50. DOI: 10.18632/oncotarget.7496.

12. Klein W.M.; Wu B.P.; Zhao S. et al. Increased expression of stem cell markers in malignant melanoma. Mod Pathol 2007;20(1):102—7. DOI: 10.1038/modpathol.3800720.

13. Al-Hajj M.; Wicha M.S.; Benito- Hernandez A. et al. Prospective identification of tumorigenic breast cancer cells. Proc Natl Acad Sci U S A. 2003;100:3983—8. DOI: 10.1073/pnas.0530291100.

14. Fang D.; Nguyen T.K.; Lishear K. et al. A tumorigenic subpopulation with stem cell property in melanomas. Cancer Res 2005;65(20):9228—37. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-05-1343.

15. Ricci-Vitiani L.; Lombardi D.G.; Pilozzi E. et al. Identification and expansion of human colon-cancer-initiating cells. Nature 2007;445(7123):111—5. DOI: 10.1038/nature05384.

16. Singh S.K.; Hawkins C.; Clarke I.D. et al. Identification of human brain tumour initiating cell. Nature 2004;432(7015):396—401. DOI: 10.1038/nature03128.

17. Bissell M.J.; Hines W.C. Why don’t we get more cancer? A proposed role of the microenvironment in restraining cancer progression. Nat Med 2011;17(3): 320—9. DOI: 10.1038/nm.2328.

18. M. Fukunaga-Kalabis; A. Roesch; M. Herlyn. From cancer stem cells to tumor maintenance in melanoma. J Invest Dermatol 2011. DOI: 10.1038/jid.2011.159

19. Чулкова С.В. Биомаркеры стволовых клеток рака желудка. Вопросы биоло-гической медицинской и фармацев-тической химии 2018;10:11—8. DOI: 10.29296/25877313-2018-10-02. [Chulkova S.V. Biomarkers of gastric cancer stem cells. Voprosy biologiches- koy meditsinskoy i farmatsevticheskoy khimii = Questions of biological medical and pharmaceutical chemistry 2018;10:11—8. (In Russ.)].

20. Hanahan D.; Weinberg R.A. Hallmarks of cancer: the next generation. Cell 2011;144(5):646—74. DOI: 10.1016/j.cell.2011.02.013.

21. Wang Z.; Ouyang G. Periostin: a bridge between cancer stem cells and their metastatic niche. Cells Stem Cells 2012;10(2):111—2. DOI: 10.1016/j.stem.2012.01.002.

22. Чулкова С.В.; Маркина И.Г.; Антипо-ва А.С. и др. Роль стволовых опухолевых клеток в канцерогенезе и прогнозе меланомы. Вестник Российского научного центра рентгенорадиологии 2018;4:100—6. [Chulkova S.V; Markina I.G.; Antipova A.S. et al. The role of stem tumor cells in carcinogenesis and prognosis of melanoma. Vestnik Rossiyskogo nauchnogo tsentra rentgenoradiologii = Bulletin of the Russian Scientific Center of X-ray Radiology 2018;4:100—6. (In Russ.)].

23. Nishikawa S.; Osawa M. Generating quiescent stem cells. Pigment Cell Res 2007;20:263—70. DOI:10.1111/j.1600-0749.2007.00388.x.

24. Lang D.; Mascarenhas J.B.; Shea C.R. Melanocytes; melanocyte stem cells; and melanoma stem cells. Clin Dermatol 2013;31(2):166. DOI: 10.1016/j. clindermatol.2012.08.014.

25. Strizzi L.; Hardy K.M.; Kirsammer G.T. et al. Embryonic signaling in melanoma: potential for diagnosis and therapy. Lab Invest 2011;91(6):819—24. DOI: 10.1038/labinvest.2011.63.

26. Alessio A.L.; Biagioni F.; Bianchini S. et al. Inhibition of uPAR-TGFp crosstalk blocks MSC-dependent EMT in melanoma cells. J Mol Med 2015;93(7):783—94. DOI: 10.1007/s00109-015-1266-2.

27. Topczewska J.M.; Postovit L.M.; Margaryan N.V. et al. Embryonic and tumorigenic pathways converge via Nodal signaling: role in melanoma aggressiveness. Nat Med 2006;12:925—32. DOI: 10.1038/nm1448.

28. Schlegel N.C.; von Planta A.; Widmer D.S. et al. PI3K signaling is required for a TGFpinduced epithelial-mesenchy-mal-like transition (EMT-like) in human melanoma cells. Exp Dermatol 2015; 24(1):22—8. DOI: 10.1111/exd.12580.

29. Hendrix M.J.; Seftor E.A.; Hess A.R.; Seftor R.E. Vasculogenic mimicry and tumour-cell plasticity: Lessons from melanoma. Nature Rev Cancer 2003; 3(6):411—21. DOI: 10.1038/nrc1092.

30. Schatton T.; Frank M.H. Cancer stem cells and human malignant melanoma. Pigment Cell Melanoma Res 2008;21(1):39—55. DOI: 10.1111/j.1755-148X.2007.00427.

31. Frank N.Y.; Margaryan A.; Huang Y. et al. ABCB5-mediated doxorubicin transport and chemoresistance in human malignant melanoma. Cancer Res 2005;65(10):4320—33. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-04-3327.

32. Monzani E.; Facchetti.F; Galmozzi E. et al. Melanoma contains CD133 and ABCG2 positive cells with enhanced tumourigenic potential. Eur J Cancer 2007;43(5):935-46. DOI: 10.1016/j.ejca.2007.01.017.

33. Lai C.Y.; Schwartz B.E.; Shu M.Y. CD133+ melanoma subpopulations contribute to perivascular niche morphogenesis and tumorigenicity through vasculogenic mimicry. Cancer Res 2012;72(19):5111—8. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-12-0624.

34. Rappa G.; Fodstad O.; Lorico A. The stem cell-associated antigen CD133 (Prominin-1) is a molecular therapeutic target for metastatic melanoma. Stem Cells 2008;26(12):3008—17. DOI: 10.1634/stemcells.2008-0601.

35. Schlaak M.; Schmidt P.; Bangard C. et al. Regression of metastatic melanoma in a patient by antibody targeting of cancer stem cells. Oncotarget 2012;3(1):22—30. DOI: 10.18632/oncotarget.437.

36. Pinc A.; Somasundaram R.; Wagner C. et al. Targeting CD20 in Melanoma Patients at High Risk of Disease Recurrence. Mol Ther 2012;20(5):1056—62. DOI: 10.1038/mt.2012.27.

37. Boiko A.D.; Razorenova O.V.; van de Rijn M. et al. Human melanoma- initiating cells express neural crest nerve growth factor receptor CD271. Nature 2010;466(7302):133—7. DOI: 10.1038/nature09161.

38. Civenni G.; Walter A.; Kobert N. et al. Human CD271-positive melanoma stem cells associated with metastasis establish tumor heterogeneity and long-term growth. Cancer Res 2011;71(8):3098-09. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-10-3997.

39. Restivo G.; Diener J.; Cheng P.F. et al. Publisher correction: the low affinity neurotrophin receptor CD271 regulates phenotype switching in melanoma. Nat Commun 2018;9(1):314. DOI: 10.1038/s41467-018-02850-8.

40. Hoek K.S.; Eichhoff O.M.; Schlegel N.C. et al. In vivo switching of human melanoma cells between proliferative and invasive states. Cancer Res 2008;68(3):650-6. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-07-2491.

41. Kemper K.; de Goeje P.L.; Peeper D.S.; van Amerongen R. Phenotype switching: tumor cell plasticity as a resistance mechanism and target for therapy. Cancer Res 2014;74(21):5937-41. DOI: 10.1158/0008-5472.CAN-14-1174.

42. Lehraiki A.; Cerezo M.; Rouaud F. et al. Increased CD271 expression by the NF-kB pathway promotes melanoma cell survival and drives acquired resistance to BRAF inhibitor vemurafenib. Cell Discov 2015;1:15030. DOI: 10.1038/celldisc.2015.30.

43. Schatton T.; Murphy G.F.; Frank N.Y. et al. Identification of cells initiating human melanomas. Nature 2008;451(7176):345—9. DOI: 10.1038/nature06489.

44. Cheung S.T.; Cheung P.F.; Cheung C.K. et al. Granulin-epithelin precursor and ATP-dependent binding cassette ABCB5 regulate liver cancer chemorestance. Gastroenterology 2011;140(3):344—55. DOI: 10.1053/j.gastro.2010.07.049.

45. Sereti K.I.; Oikonomopoulos A.; Unno K. et al. ATP-binding cassette G-subfamily transporter 2 regulates cell cycle progression and asymmetric division in mouse cardiac side population progenitor cells. Circ Res 2013;112(1):27—34. DOI: 10.1161/ CIRCRESAHA.111.300010.

46. Красильников М.А.; Зборовская И.Б. Молекулярный канцерогенез. М.: АБВ-пресс; 2016. С.148. [Krasilnikov M.A.; Zborovskaya I.B. Molecular carcinogenesis. M.: ABC- press; 2016. P.148. (In Russ.)].

47. Chartrain M.; Riond J.; Stennevin A. et al. Melanoma chemotherapy leads to the selection of ABCB5-expressing cells. PLOS One 2012;7(5):36762. DOI: 10.1371/journal.pone.0036762.

48. Ma J.; Frank M.H. Isolation of Circulating Melanoma Cells. Methods Mol Biol 2015. 26415609. DOI: 0.1007/7651_2015_300.

49. Suzuki N.; Tanaka M.; Shirafuji Y. et al. Assessment of melanoma-initiating cell markers and conventional parameters in sentinel lymph nodes of malignant melanoma. Acta Med Okayama 2015;69:17-27. DOI: 10.18926/AMO/53118.

50. Bertolotto C.; Lesueur F.; Giuliano S. et al. A SUMOylation-defective MITF germline mutation predisposes to melanoma and renal carcinoma. Nature 2016;531(7592):126. DOI: 10.1038/nature16158.

51. Keshet G.I.; Goldstein I.; Itzhaki O. et al. MDR1 expression identifies human melanoma stem cells. Biochem Biophys Res Commun 2008;368:930-6. DOI: 10.1016/j.bbrc.2008.02.022.

52. Touil Y.; Zuliani T; Wolowczuk I. et al. the PI3K/AKT signaling pathway controls the quiescence of the low- Rhodamine123-retention cell compartment enriched for melanoma stem cell activity. Stem Cells 2013;31(4):641—51. DOI: 10.1002/stem.1333.

53. Czyz M.; Koprowska K.; Sztiller-Sikorska M. Parthenolide reduces the frequency of ABCB5- positive cells and clonogenic capacity of melanoma cells from anchorage independent melanospheres. Cancer Biol Ther 2013;14:135-45. DOI: 10.4161/cbt.22952.

54. El-Khattouti A.; Sheehan N.T.; Monico J. et al. CD133+ melanoma subpopulation acquired resistance to caffeic acid phenethyl ester-induced apoptosis is attributed to the elevated expression of ABCB5: significance for melanoma treatment. Cancer Lett 2015;357(1):83-104. DOI: 0.1016/j.canlet.2014.10.043.

55. Грищенко Н.В. Гемопоэтические стволовые клетки. Интернаука 2018;11(15):93—100. [Grishchenko N.V Hematopoietic stem cells. Internauka = International science 2018;11(15): 93—100. (In Russ.)].

56. Moriyama M.; Osawa M.; Mak S.S. et al. Notch signaling via Hes1 transcription factor maintains survival of melanoblasts and melanocyte stem cells. J Cell Biol 2006;173:333—9. DOI: 1083/jcb.200509084.

57. Титов К.С.; Оганесян А.П.; Ротин Д.Л. и др. Опухолевые стволовые клетки при раке молочной железы. Роль в патогенезе и подходы к терапии. Злокачественные опухоли 2016;2:22-7. DOI: 10.18027/2224- 5057-2016-2-22-27. [Titov K.S.; Oganesyan A.P.; Rotin D.L. et al. Tumor stem cells in breast cancer. The role in the pathogenesis and approaches to therapy. Zlokachestvennyye opukholi = Malignant tumors 2016;2:22-27 (In Russ.)].

58. Kaushik G.; Venugopal A.; Ramamoorthy P. et al. Honokiol inhibits melanoma stem cells by targeting notch signaling. Mol Carcinog 2015;54(12):1710—21. DOI: 10.1002/mc.22242


Для цитирования:


Чулкова С.В., Маркина И.Г., Чернышева О.А., Грищенко Н.В., Антипова А.С., Титов К.С., Рябчиков Д.А., Егорова А.В., Насхлеташвили Д.Р., Тупицын Н.Н. Роль стволовых опухолевых клеток в развитии лекарственной резистентности меланомы. Российский биотерапевтический журнал. 2019;18(2):6-14. https://doi.org/10.17650/1726-9784-2019-18-2-6-14

For citation:


Chulkova S.V., Markina I.G., Chernysheva O.A., Grishchenko N.V., Antipova A.S., Titov K.C., Ryabchikov D.A., Egorova A.V., Naskhletashvili D.R., Tupitsyn N.N. The role of tumor stem cells in the development of drug resistance of melanoma. Russian Journal of Biotherapy. 2019;18(2):6-14. (In Russ.) https://doi.org/10.17650/1726-9784-2019-18-2-6-14

Просмотров: 299


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 1726-9784 (Print)
ISSN 1726-9792 (Online)